In den folgenden Jahrzehnten entfaltete die Apostolisch-Orthodoxe Kirche ihr kirchliches Leben in Russland und über seine Grenzen hinaus weiter.
In den 2000er-Jahren gehörten der Kirche Gemeinden und Bischöfe aus verschiedenen Regionen Ost- und Westeuropas, der Ukraine, Sibiriens und des Fernen Ostens an.
Nach und nach weiteten sich die Kontakte zu unabhängigen orthodoxen Gemeinden in anderen Ländern aus.
Ein Kennzeichen der Kirche wurde, dass unterschiedliche gottesdienstliche Praktiken nebeneinander bestehen können, während die gemeinsame Grundlage der Lehre gewahrt bleibt.
Die Konzilien der Kirche befassten sich mit Fragen der kanonischen Ordnung, der Organisation der Gemeinden, des liturgischen Lebens und der kirchlichen Bildung.
Am 6. und 7. September 2008 tagte in Moskau ein Konzil der Kirche, das kirchliche Dokumente verabschiedete und die kirchliche Verehrung von Erzbischof Hermogenes (Golubew) beschloss.
Ein wichtiger Teil des kirchlichen Wirkens blieben der Einsatz für die Gewissensfreiheit, die seelsorgliche Begleitung der Gläubigen und die Unabhängigkeit des kirchlichen Dienstes von der politischen Macht.
Am 25. Dezember 2014 starb Protopresbyter Gleb Jakunin, einer der Gründer der Kirche, einer ihrer geistlichen Wegbereiter und über viele Jahre ein Verfechter der Religionsfreiheit.
Sein gesellschaftliches und kirchliches Erbe prägte das Wirken der Kirche auch weiterhin.
2015 schloss sich der Priester Grigorij Michnow-Waitenko, der zuvor in der Eparchie Nowgorod der Russischen Orthodoxen Kirche gedient hatte, der Apostolisch-Orthodoxen Kirche an.
Im Juli desselben Jahres empfing er die Bischofsweihe und übernahm später die Leitung des baltischen Wirkungsbereichs der Kirche.
Neben Gottesdienst und Bildungsarbeit gewannen soziale und humanitäre Initiativen im Leben der Gemeinden erheblich an Gewicht.
Nach Beginn des großangelegten Krieges in der Ukraine im Jahr 2022 wurde in Sankt Petersburg unter Beteiligung der kirchlichen Gemeinde ein Hilfszentrum für Geflüchtete eingerichtet, das Menschen unterstützte, die unter den Kampfhandlungen gelitten hatten.