En las décadas siguientes, la Iglesia Ortodoxa Apostólica siguió desarrollando la vida eclesial en Rusia y fuera de ella.
En la década de 2000 formaban parte de la Iglesia comunidades y obispos de distintas regiones de Europa oriental y occidental, de Ucrania, de Siberia y del Lejano Oriente.
Poco a poco se ampliaron los contactos con comunidades ortodoxas independientes de otros países.
Un rasgo propio de la Iglesia fue la posibilidad de que convivieran distintas prácticas litúrgicas sobre una base doctrinal común.
Los concilios de la Iglesia examinaron cuestiones de ordenamiento canónico, de organización de las comunidades, de vida litúrgica y de formación eclesial.
Los días 6 y 7 de septiembre de 2008 se celebró en Moscú un Concilio de la Iglesia Ortodoxa Apostólica, en el que se aprobaron documentos eclesiales y se decidió la veneración del arzobispo Hermógenes (Gólubev).
La defensa de la libertad de conciencia, el acompañamiento pastoral de los fieles y la independencia del ministerio eclesial frente al poder político siguieron siendo una parte importante de la labor de la Iglesia.
El 25 de diciembre de 2014 falleció el protopresbítero Gleb Yakunin, uno de los fundadores de la Iglesia, uno de sus inspiradores espirituales y defensor de la libertad religiosa durante muchos años.
Su legado social y eclesial siguió influyendo en la labor de la Iglesia.
En 2015 se unió a la Iglesia Ortodoxa Apostólica el sacerdote Grigori Mijnov-Vaitenko, que hasta entonces había servido en la diócesis de Nóvgorod de la Iglesia Ortodoxa Rusa.
En julio de ese mismo año recibió la consagración episcopal y más tarde se puso al frente del ministerio de la Iglesia en el Báltico.
Junto con la labor litúrgica y formativa, las iniciativas sociales y humanitarias pasaron a desempeñar un papel importante en la vida de las comunidades.
Tras el comienzo de la guerra a gran escala en Ucrania en 2022, se organizó en San Petersburgo, con la participación de la comunidad eclesial, un Centro de Ayuda a los Refugiados, que prestó apoyo a las personas afectadas por los combates.