Τις επόμενες δεκαετίες η Αποστολική Ορθόδοξη Εκκλησία συνέχισε να αναπτύσσει την εκκλησιαστική ζωή στη Ρωσία και πέρα από αυτήν.
Τη δεκαετία του 2000 ανήκαν στην Εκκλησία κοινότητες και επίσκοποι από διάφορες περιοχές της Ανατολικής και της Δυτικής Ευρώπης, της Ουκρανίας, της Σιβηρίας και της Άπω Ανατολής.
Σταδιακά διευρύνθηκαν οι επαφές με ανεξάρτητες ορθόδοξες κοινότητες άλλων χωρών.
Γνώρισμα της Εκκλησίας έγινε η δυνατότητα να συνυπάρχουν διαφορετικές λατρευτικές πρακτικές πάνω σε κοινό δογματικό θεμέλιο.
Οι εκκλησιαστικές Σύνοδοι εξέταζαν ζητήματα κανονικής συγκρότησης, οργάνωσης των κοινοτήτων, λειτουργικής ζωής και εκκλησιαστικής παιδείας.
Στις 6–7 Σεπτεμβρίου 2008 συνήλθε στη Μόσχα Σύνοδος της Εκκλησίας, η οποία ενέκρινε εκκλησιαστικά κείμενα και αποφάσισε την εκκλησιαστική τιμή του Αρχιεπισκόπου Ερμογένη (Γκόλουμπεφ).
Σημαντικό μέρος του έργου της Εκκλησίας παρέμεναν η υπεράσπιση της ελευθερίας της συνείδησης, η ποιμαντική στήριξη των πιστών και η διαφύλαξη της ανεξαρτησίας της εκκλησιαστικής διακονίας από την πολιτική εξουσία.
Στις 25 Δεκεμβρίου 2014 εκοιμήθη ο πρωτοπρεσβύτερος Γκλεμπ Γιακούνιν, ένας από τους ιδρυτές και πνευματικούς εμπνευστές της Αποστολικής Ορθόδοξης Εκκλησίας και επί δεκαετίες υπερασπιστής των θρησκευτικών ελευθεριών.
Η κοινωνική και εκκλησιαστική του κληρονομιά συνέχισε να επηρεάζει το έργο της Εκκλησίας.
Το 2015 προσχώρησε στην Αποστολική Ορθόδοξη Εκκλησία ο ιερέας Γρηγόριος Μίχνοφ-Βαϊτένκο, που είχε υπηρετήσει προηγουμένως στην επαρχία του Νόβγκοροντ της Ρωσικής Ορθόδοξης Εκκλησίας.
Τον Ιούλιο της ίδιας χρονιάς χειροτονήθηκε επίσκοπος και αργότερα ανέλαβε την ευθύνη για τη Βαλτική ως πεδίο της εκκλησιαστικής διακονίας.
Πλάι στο λατρευτικό και το μορφωτικό έργο, σημαντικό ρόλο στη ζωή των κοινοτήτων άρχισαν να παίζουν οι κοινωνικές και ανθρωπιστικές πρωτοβουλίες.
Μετά την έναρξη του πολέμου πλήρους κλίμακας στην Ουκρανία το 2022, οργανώθηκε στην Αγία Πετρούπολη, με τη συμμετοχή της εκκλησιαστικής κοινότητας, Κέντρο Βοήθειας Προσφύγων, που στήριζε τους ανθρώπους που επλήγησαν από τις πολεμικές επιχειρήσεις.